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Um sinal

Dec 11, 2023Dec 11, 2023

Nature Communications volume 13, Número do artigo: 7773 (2022) Citar este artigo

Estudos anteriores consideraram a umidade floral como uma consequência inadvertida da evaporação do néctar, que poderia ser explorada como uma sugestão por polinizadores em busca de néctar. Em contraste, nosso estudo interdisciplinar de uma flor noturna, Datura wrightii, e seu polinizador, Manduca sexta, revela que a umidade relativa floral atua como um sinal mutuamente benéfico neste sistema. A distinção entre funções baseadas em pistas e em sinais é ilustrada por três descobertas experimentais. Primeiro, os gradientes de umidade floral em Datura são quase dez vezes maiores do que os relatados para outras espécies e resultam de processos ativos (condutância estomática) e não passivos (evaporação do néctar). Esses gradientes de umidade são sustentados pelo vento e são reconstituídos segundos após a visita das mariposas, implicando custos fisiológicos substanciais para essas plantas do deserto. Em segundo lugar, os custos do balanço hídrico em Datura são compensados ​​pelo aumento da visitação de mariposas Manduca, com aumentos concomitantes na exportação de pólen. Mostramos que as mariposas são inatamente atraídas por flores úmidas, mesmo quando a umidade floral e as recompensas de néctar são experimentalmente dissociadas. Além disso, as mariposas podem rastrear mudanças mínimas na umidade por meio das sensilas higrossensoriais da antena, mas não conseguem fazê-lo quando essas sensilas são ocluídas experimentalmente. Em terceiro lugar, sua preferência por flores úmidas beneficia os hawkmoths, reduzindo os custos energéticos do manuseio das flores durante o forrageamento do néctar. Tomados em conjunto, esses achados sugerem que a umidade floral pode funcionar como um sinal mediador dos estágios finais da escolha floral pelas mariposas, complementando as funções atraentes dos sinais visuais e olfativos além do limiar floral neste sistema noturno de plantas polinizadoras.

A escala espacial na qual os polinizadores são atraídos por características florais tem consequências importantes para a eficiência de forrageamento dos polinizadores1, partição de recursos2 e fluxo gênico de plantas3,4. Embora o aroma e a cor floral possam atrair polinizadores em uma escala de metros5,6,7,8,9, eles deixam de ser informativos quando os polinizadores chegam ao limiar de uma flor (mm a cm de distância), na ausência de informações adicionais, como guias de néctar contrastantes10, pólen perfumado11 ou néctar12. As flores recentemente forrageadas podem permanecer perfumadas, túrgidas e pigmentadas minutos a horas após o néctar ou pólen ter sido removido por um visitante anterior, mas é comumente observado que os polinizadores rejeitam algumas flores após a inspeção, sem pousar13,14. Os polinizadores provavelmente tomam essas decisões a uma curta distância das flores, com base em fontes de informações mais confiáveis, enquanto navegam por um trecho de plantas com flores15,16. Por exemplo, o metabolismo primário floral e a transpiração produzem gradientes na concentração de dióxido de carbono (CO2) e umidade relativa (UR) dentro do headspace de uma flor recém-aberta (distância de mm a cm), que indica com mais segurança a disponibilidade de néctar antes que os polinizadores se comprometam a sondar ou visitar uma flor17,18.

Todos os animais utilizam pistas – as informações sensoriais disponíveis em seus ambientes – para navegar e sobreviver. Quando pistas são produzidas inadvertidamente pelo movimento ou metabolismo de outros organismos, elas podem ser exploradas por bisbilhoteiros19. No contexto da comunicação, quando um animal respirando (emissor) exala CO2, ele alerta os mosquitos próximos (receptores) para uma potencial refeição de sangue, com consequências prejudiciais para o emissor da deixa20. Em contraste, os sinais medeiam a comunicação entre emissores e receptores que resulta, em média, em benefícios de aptidão para ambas as partes19,21. Apesar do debate de longa data sobre a classificação e evolução do sinal22,23, os behavioristas distinguem os sinais das pistas usando os seguintes critérios: (1) os remetentes fornecem informações claras e mensuráveis, (2) que evoluíram para fins de comunicação com os receptores, que (3) provocam uma resposta distinta (por exemplo, alteração do estado) do destinatário, resultando em (4) consequências de aptidão que são favoráveis, em média, para ambas as partes19,22,23. Além disso, embora existam exceções, a maioria dos sinais incorre em custos metabólicos, sociais ou de saúde significativos que são pensados ​​para garantir a estabilidade evolutiva contra a trapaça24. Na comunicação planta-polinizador, os sinais florais podem evoluir como "índices" (forma e conteúdo estão fisicamente conectados), como "ícones" (a forma é semelhante ao conteúdo, mas pode ser dissociada) ou como "símbolos" (forma e conteúdo estão arbitrariamente ou estatisticamente ligados22).

30% ΔRH), exceeding levels previously reported for angiosperm flowers29,30 by a factor of 10. We find that Datura floral humidity is not a passive consequence of nectar evaporation but, instead, is a persistent floral trait that results from gas exchange through floral stomates. Neurophysiological responses from Manduca antennal hygrosensing neurons confirm that moths perceive minute differences in floral humidity, and experimental occlusion of the hygrosensing sensillum abolishes their innate behavioral preference for humid flowers. We experimentally decouple floral humidity from nectar presence in artificial flowers, measuring moth behavioral responses to three treatments representing alternative functions for floral humidity: an uninformative trait, an informative trait positively associated with nectar, or an informative trait negatively associated with nectar. Our results show that floral humidity benefits Datura plants through increased pollinator visitation and benefits Manduca moths by reducing energetic expenditure related to flower handling time. Moths’ strong innate preference for humid flowers persisted irrespective of the presence or absence of nectar in the artificial flowers. Furthermore, the maintenance of unusually high ΔRH in a desert/grassland plant facing severe challenges in water balance suggests that floral RH in Datura is a costly sexual signal, evocative of an overstated animal courtship display36. In summary, using a neuroethological approach combined with floral physiology, animal behavior, and sensory ecology, we find that the functional role of floral humidity in this nocturnal pollination system is complementary to other attractive signals like floral scent and color, but is more spatially relevant at the threshold of the flower. We discuss the range of possible roles floral humidity can play as an informative trait beyond the (limited) current view that it is a cue for the presence of nectar./p>